Apja, egy német bankár nem sokkal Tolkien születése után meghalt, így angol felesége gyermekeikkel visszatért Angliába. A család 1900-ban katolizált, ami döntő hatással volt Tolkien életére. Katolikus iskolába járt, s miután tizenkét évesen teljes árvaságra jutott, anyja gyóntatópapja gondoskodott megélhetéséről és taníttatásáról.
Tolkien az oxfordi egyetemen az óangol nyelvvel foglalkozott. Később megismerkedett a kihalt gót nyelvvel is, s nekifogott egy "új" ősgermán nyelv kialakításának, amely elképzelései szerint egyesíti a szépséget és a jelentést. Angol fordításban olvasta el a Kalevalát, s az eposz annyira lenyűgözte, hogy finnül is megtanult, hogy eredetiben olvashassa azt. Idővel felhagyott az újgóttal kapcsolatos munkájával és új nyelvet kezdett alkotni - ebből fejlődött ki később a quenya, a tündenyelv. Élete során összesen tizenöt mesterséges nyelvet hozott létre, s tucatnyi valóban létező nyelven beszélt folyékonyan.
1916-ban megnősült, nem sokkal később a francia frontra vezényelték, részt vett a somme-i csatában, majd kórházba került. A betegágyon kezdte írni meséit, amelyekből a Gyűrűk Ura előzményét, mitológiai hátterét alkotó A Szilmarilok megszülettek. Tolkien a háború után az angol nyelv hivatalos útmutatójának számító Oxford szótáron dolgozott, később az oxfordi egyetemen tanított.
Gyermekeinek mesélte először Zsákos Bilbó, a félénk hobbit történetét, s mivel sikert aratott velük, 1930-tól lejegyezte azokat. A Hobbit 1937-ben látott először napvilágot nyomtatásban (magyarul 1975-ben Szobotka Tibor fordításában Babó címmel jelent meg). Tolkien legnagyobb meglepetésére könyvét igen sokan olvasták és kikövetelték a folytatást. Számos próbálkozás, kitérő, az író vagy a kiadó által nem megfelelőnek tartott kísérlet után így született meg A Gyűrűk Ura trilógia. Tolkien tizenhét évig dolgozott a három köteten: 1954-ben jelent meg A Gyűrű szövetsége és A két torony, 1955-ben A király visszatér. A magas kockázat miatt a kiadó kikötötte, hogy honoráriumot, jogdíjat csak azután fizet, hogy elérték a nullszaldót - ezután viszont jelentős összeg gyarapította az író számláját.
Tolkien új világot teremtett, Középfölde földrajzát, nyelvét, irodalmát, történelmét, mitológiáját, sőt még élővilágát is aprólékosan kidolgozta. Bár a trilógia kínálta magát a megfilmesítésre, jogi és technikai nehézségek miatt csak 1978-ban készült belőle rajzfilm. Az új évezredben az új-zélandi Peter Jackson viszont már minden nehézséget legyőzött: az általa rendezett trilógia nem csak a jegypénztáraknál aratott elsöprő sikert, összesen 17 Oscar-díjat is besöpört, egyedül a harmadik rész rekordnak számító 11 díjat kapott. Jackson napjainkban A hobbit megfilmesítésén dolgozik.
Tolkien 1959-ben visszavonult, 1972-ben Brit Birodalmi Érdemrendet kapott, az oxfordi egyetem díszdoktorává avatta. 1973. szeptember 2-án hunyt el, feleségével közös sírjára felesége neve után a Luthien, az övé után a Beren szót vésték, utalásként A Gyűrűk Ura-legendárium legfontosabb és legszebb szerelmes románcára.